L'Oratorio venne edificato tra il 1423 e il 1425, a spese di un cittadino fermano Giovanni Guglielmo, che era in stretto contatto con l'Ordine Agostiniano, e fu incaricato dei lavori il Mastro muratore Giovanni Battista, molto attivo tra la marca fermana e quella maceratese.
Nel 1439 l'oratorio fu ceduto ai frati Agostiniani, che a loro volta lo concessero, nel 1623, alla Confraternita di Santa Monica; da questo passaggio il luogo sacro ne acquisì la denominazione. Restaurato in anni recenti, la struttura conserva al suo interno un suggestivo ciclo di affreschi tardo-gotici marchigiani, con le raffigurazioni delle "Storie di San Giovanni Battista ed Evangelista", a cui anticamente l'Oratorio era dedicato. Degne di attenzione sono anche le volte affrescate con le figure dei quattro Evangelisti, i Dottori della chiesa e le Virtù.